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Schon früh wird dem 10jährigen Lateinschüler Emil Sinclair bewusst, dass neben der reinen, heilen Welt des Elternhauses auch die raue, wilde Aussenwelt besteht. Sinclair sucht den Kontakt mit der fremden Welt immer öfter und gerät durch eine harmlose Lügengeschichte in Abhängigkeit von Franz Kromer. Kromer erpresst ihn skrupellos. Gedrängt zu kleinen Diebstählen und Lügen, bricht Sinclairs tugendhafte Kinderwelt zusammen. Sinclair begegnet in der Lateinschule einem neuen, älteren, erwachsenwirkenden und frei denkenden Schüler, dem Max Demian. Sinclair und Demian diskutieren über die Bibelgeschichte von Kain und Abel, in der Kain seinen Bruder Abel tötet.
Demian zeigt Sinclair, dass man die Geschichte von anderen Standpunkten ansehen kann als nur von der religiösen, erlaubten Seite. Dieses Gespräch prägt Sinclair sehr, weil er sie mit seinen zwei Welten vergleicht. Sinclair befreundet sich mit Demian und vertraut ihm sein Geheimnis von Kromer an. Demian befreit Sinclair einige Tage danach von Kromer. Von dieser Abhängigkeit gelöst, flüchtet Sinclair in seine Kinderwelt zurück und geht somit Demian aus dem Weg. Einige Jahre später, als Sinclair in den Konfirmationsunterricht geht, kam er wieder in Kontakt mit Demian.
Die Freundschaft nimmt wieder Gestalt an. Jedoch wechselt Sinclair wenige Monate danach ans Gymnasium. In der neuen Schule ist er ein Sonderling, gilt als Zyniker und ist innerlich voll Trauer. Auf einem nächtlichen Spaziergang, trifft er den Klassenältesten Alfons Beck. Zusammen gehen sie auf Kneipentour, welche zur Gewohnheit werden. Sinclair wird immer schlechter in der Schule und es droht ihm der Rausschmiss.
Durch eine nächtliche Begegnung mit seinem Idealbild von Frau, der er den Namen Beatrice gibt, findet er zu sich zurück. Er versucht ihr Gesicht zu malen, doch in ihrem Bild erkennt er schlussendlich Demian. Als Sinclair in einer Nacht einen seltsamen Traum hat, beschliesst er diesen zu malen. Schließlich schickt er Demian diese Zeichnung, die einen Sperber, der sich aus einer Weltkugel kämpft, darstellt. Als Antwort erhält er eines Tages einen Zettel auf dem die Kunde des Abraxas, jener seltsamen Gottheit, die das Göttliche und das Teuflische in sich vereinigt, geschrieben steht. In seiner Unwissenheit über Abraxas sucht er Hilfe, die er bei einem Orgelspieler, namens Pistorius, findet.
Durch Träume deuten, über Abraxas diskutieren und stundenlang ins Feuer sehen, findet er mit Pistorius weiter zu sich selbst. Als er ausgelernt hat, beendet er die Freundschaft zu Pistorius. Gleichzeitig ist auch seine Schulzeit am Gymnasium vorüber. Auf der Universität treffen sich Demian und Sinclair wieder. Demian lädt ihn auf Wunsch seiner Mutter zu sich nach Hause ein. In Demians Mutter, Frau Eva, findet er das Abbild seiner Traumfrau, die eigentlich die Verkörperung der Urmutter ist.
Sie wird zu seiner geistlichen Führerin. Sinclairs liebe wächst von Tag zu Tag aber als er sie Frau Eva preisgeben will, bricht der erste Weltkrieg aus. Sowohl Demian als auch Sinclair rücken an die Front. Sie treffen sich erst wieder als sie beide schwer verletzt in einem Lazarett liegen. Demian gibt Sinclair einen Kuss, den er als Vermächtnis von Frau Eva erhalten soll, und stirbt an seinen Verletzungen. Mit diesem Kuss wird Sinclair von der Urmutter freigegeben um fortan seine Persönlichkeitsentwicklung selbstständig voranzutreiben.
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